The Value of Subtraction Computed Tomography in Evaluating the Enhancement Degree of Thoracic Lesions
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摘要:
目的：探讨CT肺减影成像在评价胸部占位性病变强化程度中的应用价值。方法：回顾性收集因胸部占位行胸部增强CT检查的患者，所有患者均采用CT肺减影成像序列扫描。经减影后处理得到动、静脉期的病灶碘分布彩色融合图。测量并计算动、静脉期无减影CT的强化净增值（∆Hu，∆Hu=强化后CT值－平扫CT值）；病灶强化程度分为轻度强化（∆Hu＜20 HU）、中度强化（∆Hu为20~40 HU）和显著强化（∆Hu＞40 HU）。对CT肺减影伪彩图进行视觉评估，依据彩图的色阶将病灶碘分布程度分为轻度、中度、显著强化。随后测量病灶动脉期、静脉期CT肺减影图像的灌注值（∆Husub）。采用McNemar检验和kappa检验分别评估动、静脉期∆Hu等级和减影彩图视觉评估碘分布等级的差异和一致性。采用配对t检验对比动、静脉期普通CT的∆Hu和减影CT的∆Husub之间的差异。结果：共纳入34位患者（37个病灶）。3位观察者所测量数据的一致性良好。动、静脉期∆Hu分级和CT减影彩图视觉评估病灶碘分布等级之间无显著差异，且两者一致性好。动、静脉期无减影CT的∆Hu和有减影CT的∆Husub之间的差异均无统计学意义。结论：CT肺减影成像在不延长扫描时长的前提下，简化阅片时对病灶进行测量和计算的步骤，有助于提高诊断效率。
Abstract:Objective: This study aimed to explore the clinical use of the chest computed tomography (CT) subtraction technique for evaluating the degree of chest mass enhancement. Methods: Patients with suspected chest masses who underwent contrast-enhanced chest CT were retrospectively enrolled. Contrast-enhanced CT used was performed using lung subtraction. Subtraction images were reconstructed, and color fusion images of the iodine distribution in the chest masses in the arterial and venous phases were obtained after subtraction. The net enhancement value (∆Hu) was measured and calculated. The enhancement degree were divided into mild (∆Hu < 20 HU), moderate (∆Hu 20~40 HU), and significant (∆Hu > 40 HU). The CT subtraction iodine maps were visually evaluated. The net perfusion value (∆Husub) of CT lung subtraction iodine maps in arterial phase and venous phase was measured. McNemar and kappa tests were used to evaluate the difference and consistency of ∆Hu and ∆Husub degrees, respectively. The paired t test was used to compare the differences between ∆Hu and ∆Husub. Results: This study included 34 patients (37 lesions). Data measured by the three observers were in good agreement. The ∆Hu and ∆Husub degrees had no significant difference, but had good consistency. No significant differences were observed between ∆Hu and ∆Husub in the arterial and venous phases. Conclusion: Lung subtraction CT imaging can simplify the steps of image reading and report writing by reducing the measurement and calculation times for lung lesions without increasing scanning time, which contributes to improving the efficiency of diagnosis.
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Keywords:
- computed tomography scanner /
- subtraction technique /
- chest mass /
- contrast media
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Fleischner学会定义肺空洞是指肺实变区或者结节、肿物内出现含气区域，坏死物经支气管树排出后形成的结构[1]。当肺空洞壁厚度小于3 mm时，属于薄壁空洞，而空洞壁厚度大于3 mm属于厚壁空洞[2−3]。薄壁空洞多见于结核等良性疾病，而厚壁空洞在临床上更为常见，并且涉及疾病类型广泛，既可涉及肺癌等恶性疾病，又可涉及肺脓肿、结核等良性疾病。在未能及时获得病理诊断的条件下，放射学诊断仍然是鉴别诊断的重要依据，故本文旨在通过分析厚壁癌性肺空洞和厚壁炎性肺空洞CT征象的差异性，来进一步总结分析不同CT特征在厚壁癌性肺空洞和厚壁炎性肺空洞鉴别诊断中的价值，降低临床误诊率。
1. 资料与方法
1.1 研究对象
本研究选取2019年1月至2022年12月在哈尔滨医科大学附属第二医院收治的经病理、病原学、抗炎治疗后反应证实的厚壁肺空洞患者169例，其中癌性空洞71例，包括鳞癌28例（39.5%），腺癌41例（57.7%），小细胞癌2例（2.8%），中心型肺癌18例（25.4%），周围型肺癌53例（74.6%）。炎性空洞98例，包括肺脓肿29例（29.6%），坏死性肺炎23例（23.5%），空洞性肺结核24例（24.5%），真菌感染13例（13.3%），慢性肉芽肿性炎9例（9.2%）。以上病例均为初次在本院治疗。
1.2 扫描方法
采用GE公司64排多层螺旋CT扫描仪及Philip公司256排多层螺旋CT扫描仪对患者进行胸部扫描，嘱患者取仰卧位，双手高举过头顶，扫描范围从肺尖至肺底。扫描参数：管电压120 kV，管电流200 mA，层厚5 mm，层距5 mm，肺窗宽
1600 HU，肺窗位−600 HU，纵隔窗宽350 HU，纵隔窗位60 HU，螺距1.0 mm，矩阵：512×512。行增强扫描，使用非离子型对比剂碘海醇，注射流率2.5~3.0 mL/s，注射剂量80~120 mL，延迟时间60 s。1.3 影像学分析
回顾性分析癌性厚壁空洞和炎性厚壁空洞如下影像学特征。病灶大小指标：空洞最大径、空洞最小径、空洞大小径比值（空洞大小径比值=空洞最大径/空洞最小径）。空洞壁指标：空洞壁最大厚度、空洞壁最小厚度、空洞壁最大最小厚度比值（空洞壁最大最小厚度比值=空洞壁最大厚度/最小厚度比值，后面简称空洞壁大小厚度比值）、空洞壁平均厚度（取空洞壁前、后、左、右4个方向点测量取平均值）。形态学指标和其他指标：空洞病灶的发生部位（左肺上叶、左肺下叶、右肺上叶、右肺中叶、右肺下叶）、空洞病灶的数目（是否为孤立性空洞）、空洞病灶内是否伴液平面、空洞外缘是否呈分叶状外观、空洞外缘是否呈毛刺样改变、空洞外缘是否出现牵拉胸膜征象、空洞周围是否出现血管集束征象、空洞周围是否伴有斑片影、空洞内壁是否光滑、空洞内壁是否伴有壁结节、纵隔内的淋巴结是否肿大（淋巴结短径＞10 mm认为是淋巴结肿大）、空洞病灶同侧是否伴有胸腔积液。
1.4 统计学方法
采用SPSS 26.0统计学软件进行数据分析。对本研究中连续分类变量采用正态分布检验，对于不符合正态分布的连续变量采用Wilcoxon秩和检验。对本研究的分类变量数据采用
$\chi^2 $ 检验。以P＜0.05认为数据差异有统计学意义。将以上单因素分析指标中具有统计学意义的结果纳入多因素二元Logistic回归分析。对本研究中具有统计学意义的连续变量数据绘制受试者工作特征曲线（receiver operating characteristic curve，ROC），并计算曲线下面积（area under the curve，AUC），预测研究指标诊断效能。采用R语言4.2.2版本对逻辑回归模型进行拟合优度检验。2. 结果
2.1 组间分析结果
厚壁癌性肺空洞壁最大厚度、大小厚度比值、平均厚度相对炎性空洞更大，厚壁癌性肺空洞壁最小厚度相对炎性空洞更小，厚壁癌性空洞更多为孤立性空洞，厚壁癌性空洞中分叶状外观、毛刺样边缘、胸膜牵拉征、血管集束征、壁结节、纵隔淋巴结肿大出现率相对厚壁炎性空洞更大，而厚壁炎性空洞中空洞周围伴斑片影、空洞内壁光滑出现率相对厚壁癌性空洞更大，以上组间差异具有统计学意义（P＜0.05）（表1）。
表 1 厚壁癌性肺空洞与炎性肺空洞病变影像学特征单因素对比分析Table 1. Univariate analysis of the imaging characteristics of thick-wall cancerous and inflammatory cavitations in the lung肺癌组 炎性组 Z/$\chi^2 $ P 病灶最大径/mm 47.5 （34.5，61.5） 47.8 （31.8，61.1） −0.451 0.652 病灶最小径/mm 35.6 （24.2，44.7） 31.2 （24.0，41.8） −0.777 0.437 病灶大小径比值 1.376 （1.225，1.614） 1.344 （1.186，1.613） −0.427 0.670 空洞最大厚度/mm 21.4 （14.5，32.4） 16.6 （11.8，21.4） −3.602 ＜0.001* 空洞最小厚度/mm 2.8 （2.0，4.2） 3.9 （2.7，5.4） −3.369 0.001* 空洞大小厚度比值 7.792 （5.130，10.333） 4.133 （3.191，5.352） −6.641 ＜0.001* 空洞平均厚度/mm 11.7 （7.6，16.2） 8.6 （6.4，12.0） −3.326 0.001* 病灶部位 左肺上叶 17/71（23.9%） 24/98（24.5%） 0.007 0.935 左肺下叶 11/71（15.5%） 16/98（16.3%） 0.021 0.884 右肺上叶 23/71（32.4%） 41/98（41.8%） 1.560 0.212 右肺中叶 3/71（4.2%） 4/98（4.1%） 0.002 0.963 右肺下叶 17/71（23.9%） 13/98（13.3%） 3.215 0.073 孤立性空洞 67/71（94.4%） 76/98（77.6%） 7.698 0.006* 液平面 8/71（11.3%） 19/98（19.4%） 2.022 0.155 分叶状外观 49/71（69.0%） 13/98（13.3%） 55.089 ＜0.001* 毛刺样边缘 47/71（66.2%） 28/98（28.6%） 23.613 ＜0.001* 胸膜牵拉征 42/71（59.2%） 15/98（15.3%） 35.416 ＜0.001* 血管集束征 50/71（70.4%） 44/98（44.9%） 10.867 0.001* 空洞周围伴斑片影 27/71（38.0%） 70/98（71.4%） 18.783 ＜0.001* 内壁光滑 10/71（14.1%） 62/98（63.3%） 40.725 ＜0.001* 壁结节 49/71（69.0%） 37/98（37.8%） 16.097 ＜0.001* 纵隔淋巴结肿大 32/71（45.1%） 29/98（29.6%） 4.276 0.039* 病灶同侧伴有胸腔积液 10/71（14.1%） 12/98（12.2%） 0.123 0.726 注：*为组间差异具有统计学意义（P＜0.05）。 2.2 多因素分析结果
将以上具有统计学意义的征象通过进一步纳入多因素Logistic回归分析，进一步筛选具有诊断效能的变量，结果显示分叶状外观和胸膜牵拉征是诊断厚壁癌性空洞的危险因素，而空洞周围伴斑片影和空洞内壁光滑是诊断厚壁炎性空洞的危险因素（表2）。经拟合优度检验，结果显示预测校准曲线与标准曲线贴合度良好（图2）。
表 2 厚壁癌性肺空洞与炎性肺空洞病变影像学特征多因素分析Table 2. Multivariate analysis of the imaging characteristics of thick-wall cancerous and inflammatory cavitations in the lungOR值 95%CI P 空洞最大厚度 0.981 0.824~1.169 0.832 空洞最小厚度 1.396 0.557~3.500 0.476 空洞大小厚度比值 1.665 0.839~3.306 0.145 空洞平均厚度 1.198 0.908~1.580 0.202 是否孤立性空洞（是） 0.310 0.048~1.987 0.216 是否分叶状外观（是） 0.095 0.022~0.402 0.001* 是否毛刺样边缘（是） 0.643 0.129~3.196 0.589 是否出现胸膜牵拉征（是） 0.093 0.011~0.769 0.028* 是否出现血管集束征（是） 0.455 0.132~1.573 0.213 空洞周围是否伴斑片影（是） 9.602 2.238~41.385 0.002* 内壁是否光滑（是） 6.405 1.309~31.338 0.022* 是否出现壁结节（是） 0.514 0.124~2.128 0.514 纵隔淋巴结是否肿大（是） 0.693 0.185~2.599 0.586 注：*为组间差异具有统计学意义（P＜0.05）；OR为odds ratio 比值比；CI为confidential interval置信区间。 2.3 ROC曲线结果
空洞壁厚度相关特征参数中，与空洞壁最大厚度和平均厚度相比，空洞大小厚度比值在厚壁癌性空洞和厚壁炎性空洞鉴别诊断中预测性能相对较好，当该比值的临界值为5.088时，敏感度为0.775，特异度为0.714，AUC为0.800（图1和表3）。
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图 1 空洞壁相关特征参数预测诊断效能的ROC曲线Figure 1. ROC curve of cavity wall characteristics in predicting diagnostic efficacy.表 3 空洞壁厚度相关特征预测诊断效能的ROC曲线相关数值Table 3. The ROC curve-related value of cavity wall thickness characteristics in predicting diagnostic efficacy预测变量 cut-off值 敏感度 特异度 阳性预测值 阴性预测值 约登指数 AUC 空洞壁最大厚度 20.2 0.563 0.714 0.525 0.636 0.277 0.663 空洞壁平均厚度 14.3 0.394 0.888 0.718 0.621 0.282 0.650 空洞大小厚度比值 5.088 0.775 0.714 0.663 0.814 0.489 0.800 3. 讨论
根据既往研究，空洞壁厚度对于良恶性空洞的鉴别诊断价值仍具有争议。Woodring等[4]认为，在X线平片上，空洞壁厚度大于15 mm，高度提示恶性空洞；空洞壁小于4 mm，高度提示良性空洞。Nin等[5]又进一步验证了此观点，通过在CT上观察，空洞壁厚度大于24 mm，高度提示恶性，反之，空洞壁小于7 mm，高度提示良性。然而，Honda等[6]认为仅通过空洞壁厚度不能鉴别其良恶性。我们认为，仅仅通过空洞壁厚度，难以作为良恶性空洞的唯一鉴别依据，例如，良性空洞中，急性肺脓肿空洞壁常常表现为厚壁空洞，并且周围常伴炎性渗出；而恶性空洞中，近年来关于薄壁肺癌空洞的报道也屡见不鲜[7−8]。因此，空洞壁厚度在良恶性肺空洞的鉴别诊断中具有一定局限性。
然而，肺空洞在影像学上多表现为不规则形态，对于其壁厚度的测量目前仍缺乏统一的标准或指南，因此本研究采用了多种空洞壁的测量方法来探究空洞壁厚度相关特征在鉴别诊断中的意义。国外学者有人采用了测量空洞壁最大厚度和最小厚度的方法，例如Nin等[5]的研究结果显示空洞壁最大厚度对于良恶性空洞的鉴别有价值，恶性空洞的最大厚度相对良性空洞更大，本研究结果与之相符。而Honda等[6]的研究中提到肺癌空洞的最小厚度要高于良性空洞，与本研究不符，考虑是由于统计学偏移或者测量层面选择差异所致。目前，对于肺空洞最大、最小厚度的测量相关研究较少，因此还需要未来进一步探究验证其对于良性性空洞鉴别价值的准确性。而国内学者对于肺空洞壁厚度的测量普遍采用平均厚度测量法，即取空洞壁前、后、左、右4个方向点测量取平均值[9]。本研究结果显示，癌性空洞壁的平均厚度高于炎性空洞，仍与某些研究不符，尤其是肺脓肿空洞，也常为厚度空洞[3,9−10]。所以，单纯空洞壁厚度对于良恶性鉴别的意义仍有限[11]。
与单纯的空洞壁厚度相比，空洞壁厚度的不均匀程度对于鉴别诊断的意义更大，由于癌性空洞壁多为不均匀形态，因此其不均匀程度更高。姚巧林的研究也印证了此观点，其研究认为肺癌空洞的不均一性高于其他类型空洞，但是其研究为二分类研究，只对研究对象作出了均匀和不均匀的划分，存在一定主观性，没有作出量化研究[12]。故本研究通过测量空洞壁大小厚度比值，即空洞壁最大厚度和最小厚度的比值，来验证其诊断价值，研究结果显示，癌性厚壁肺空洞这一比值的均值为8.266，炎性厚壁肺空洞这一比值的均值为4.378，癌性空洞的大小厚度比值高于炎性空洞（图3），可以作为鉴别诊断的参考指标。另外，ROC曲线分析结果显示，空洞壁大小厚度比值这一指标的诊断效能高于空洞壁最大厚度和平均厚度，当该比值的临界值为5.088时，其敏感度为77.5%，特异度为71.4%，阴性预测值较高，达到了81.4%，AUC达到了0.800。所以本研究认为，空洞壁大小厚度比值对于癌性厚壁肺空洞和炎性厚壁肺空洞的鉴别诊断具有一定意义，该比值越高，越倾向于癌性厚壁空洞的诊断。
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图 3 空洞壁大小厚度比值测量注：（a）患者男，68岁，吸烟30余年，咯血10天，病理结果为鳞癌，CT显示空洞壁厚度不均匀，空洞壁最大厚度为40.3 mm，最小厚度为4.5 mm，空洞壁大小厚度比值为8.956。（b）患者女，81岁，咳嗽1月余，发热3日，痰涂片抗酸染色阳性，临床诊断为继发性肺结核，CT显示空洞壁厚度较均匀，空洞壁最大厚度为10.5 mm，最小厚度为6.8 mm，空洞壁大小厚度比值为1.544。癌性空洞壁不均匀程度更大。Figure 3. Measurement of the ratio of the maximum-to-minimum cavity wall thickness.肺癌的典型CT征象在空洞性肺癌中，出现率仍较高，具有诊断价值。分叶状外观是由于肺癌病灶在生长的过程当中，由于细胞的倍增时间不相同，因此病灶向四周增长的速率不相同，并且受到了周围血管、支气管等结构的阻挡，易形成分叶状形态（图4）[13]。本研究显示，癌性厚壁空洞中，空洞外形呈分叶状外观仍然是厚壁癌性空洞与厚壁炎性空洞鉴别的主要征象，符合既往研究结果[14]。胸膜牵拉征是由于肿瘤内部瘢痕收缩以及侵及临近胸膜所致（图5），对于空洞性肺癌，胸膜牵拉征仍具有一定诊断效能，本研究的结果与传统研究相符[15]。但是胸膜牵拉征的敏感度不高，考虑是由于癌性肺空洞发生在肺野外周时更易出现该征象，而本研究中也包含一定数量的中心型肺癌，其出现胸膜牵拉的比率较低。此外，病灶孤立单发、毛刺样外缘、血管集束征、纵隔淋巴结肿大在癌性厚壁肺空洞中的出现率仍高于炎性厚壁肺空洞，但是在多因素分析中这些指标无统计学意义，提示这些CT征象的诊断价值相对较低，仅供临床参考。
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图 4 分叶状外观注：患者男，60岁，咳嗽、咳痰，伴咯血3个月余，病理结果为鳞癌，CT显示空洞外缘呈分叶状形态，空洞外缘未伴明确斑片影，空洞内壁形态不规则，增强后空洞壁可见强化。Figure 4. Lobular appearance.![]()
图 5 胸膜牵拉征注：患者男，53岁，咳嗽伴胸痛1月余，病理结果为腺癌。CT示空洞外缘呈毛刺样改变，同时见典型的胸膜牵拉征，在肺窗和纵隔窗上均可显示，空洞壁内缘形态不规则。Figure 5. Plural traction sign.炎性厚壁空洞中，常常由于其周围伴渗出性改变，并且原本病情中以肺部炎性改变为主，因此空洞周围常伴斑片样影（图6），其最好发于肺脓肿等感染性病变。而癌性厚壁空洞中，该征象出现率较低，尤其是周围型肺癌，其阻塞中心支气管伴发阻塞性炎症的几率较低，因此空洞周围伴斑片影可以作为癌性厚壁空洞和炎性厚壁空洞的鉴别征象，本研究结果也证明了上述观点，并与龙林俊的研究相符[16]。此外，本研究显示，炎性厚壁空洞内壁多光滑，而癌性厚壁空洞其内壁多呈不规则形态，光滑者很少见（图7），该征象在炎性厚壁空洞和癌性厚壁空洞出现率的差异性具有显著统计学意义，符合文献研究[6,12]。但是炎性厚壁空洞中，也有部分内壁呈不规则形态，此时则需要结合其他表现进行鉴别。与此对应的是，肺癌的生长方式和不均匀坏死的特点也使得其内部常出现壁结节，癌性厚壁空洞内壁的壁结节出现率高于炎性空洞[17]。然而，需要注意的是在炎性厚壁空洞中，曲菌感染性空洞其内常形成曲菌球，部分需要和癌性壁结节的形态相鉴别[18]。
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图 6 空洞周围伴斑片影注：患者男，54岁，发热2周，结合血清学及病原学指标临床诊断为肺脓肿。CT显示空洞壁较厚，边缘模糊，周围伴有斑片影，与空洞病灶分界不清，经抗炎治疗后病灶缩小。空洞内壁呈较光滑形态，伴液平面。Figure 6. Patchy shadow region around the cavity.![]()
图 7 空洞内壁特点注：（a）患者男，62岁，咳嗽咳痰5月余，临床穿刺活检确诊为鳞癌，病情加重2周，伴发热，CT示空洞病灶内壁形态不规则，可见壁结节，空洞外缘伴少许实变影。（b）患者男，54岁，低热、盗汗伴咳嗽1月余，痰涂片抗酸染色阳性，临床诊断为继发性肺结核，CT示空洞内壁形态光滑，空洞外缘伴卫星灶。Figure 7. Characteristics of the inner cavity wall.本研究中仍存在一些不足：本研究图像为厚层图像，因此图像分析仅在横断面进行，无法通过三维重建进行多维度、多角度进行病灶测量和评估；本研究病例中无增强图像，因此无法对空洞壁的强化特征进行评估，对于空洞壁和周围渗出病变界限划分可能存在误差；本研究采用二分类研究，而具体到某一具体疾病类型的分类中，例如炎性空洞组中，结核性空洞、肺脓肿空洞、真菌性空洞之间的CT特征仍有差异性，因此未来还需进一步细化研究。
4. 结论
综上所述，与空洞壁最大厚度和平均厚度相比，肺空洞壁大小厚度比值在厚壁癌性肺空洞和厚壁炎性肺空洞鉴别诊断中价值较高；多种伴随CT征象在厚壁癌性空洞和厚壁炎性空洞的鉴别诊断仍具有一定价值，其中分叶状外观、胸膜牵拉征诊断厚壁癌性肺空洞价值更高，而空洞周围伴斑片影、空洞内壁光滑诊断厚壁炎性肺空洞价值更高。
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图 1 测量示意图
注：男，65岁，右下肺门占位。平扫肺窗（a）和纵隔窗（b）示右下肺门占位，长径约6.8 cm，CTavg约37.82 HU。增强动脉期（c）和静脉期（d）CTavg约45.72 HU和68.92 HU。动脉期减影碘图（e）和静脉期减影碘图（f）测量值分别为10.70 HU和22.63 HU；视觉评估病灶动脉期呈轻度强化，静脉期呈中度强化。
Figure 1. Measurement diagram
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图 2 动、静脉期∆Hu等级和减影碘图视觉评估病灶灌注量等级的分布图
Figure 2. ∆Hu grading and visual assessment of lesion perfusion distribution map using subtraction iodine imaging during the arterial and venous phases
表 1 3位观察者测量减影CT与普通增强CT两期增强净增值的一致性
Table 1 Consistency of net incremental value of enhanced CT with and without subtraction measured by three observers
动脉期 静脉期 普通增强CT 减影CT 普通增强CT 减影CT ICC 0.985 0.986 0.947 0.971 
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表 2 动、静脉期普通增强CT计算的∆Hu和CT肺减影碘图测量的∆Husub的差异比较
Table 2 Comparison of the difference between ∆Hu computed in common contrast-enhanced CT and ∆Husub measured in iodine maps generated from subtraction CT in the arterial and venous phases
总（n=37） 肺内病灶（n=27） 纵隔病灶（n=10） 动脉期 静脉期 动脉期 静脉期 动脉期 静脉期 △Hu/HU 25.29±17.98 39.07±11.08 25.49±22.34 37.97±21.53 24.14±17.89 33.84±38.08 △Husub/HU 25.54±17.96 38.84±12.05 25.68±21.68 37.88±21.48 23.46±17.42 33.42±37.49 t 1.007 −1.024 −0.539 0.265 1.187 1.085 P 0.321 0.313 0.595 0.793 0.265 0.306 注：∆Hu为普通增强CT强化净增值，∆Husub为肺减影碘图灌注值，n代表病灶数量。
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