The Value of Radiomics Based on Spectral CT Iodine Map for Diagnosing Cervical Lymph Node Metastasis in Papillary Thyroid Carcinoma
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摘要:
目的:探讨基于能谱CT碘图的影像组学特征对甲状腺乳头状癌患者颈部转移性淋巴结的诊断价值。方法:收集术前两周行颈部能谱CT检查的甲状腺乳头状癌患者,共纳入117枚转移性和176枚非转移性淋巴结,按照3︰1的比例随机分为训练集和验证集。从静脉期碘图中提取并筛选淋巴结的影像组学特征。采用Logistic回归分别建立影像组学模型、常规CT图像特征模型及联合模型,并绘制列线图将联合模型可视化。各模型的诊断效能、校准能力及临床实用性分别通过ROC曲线、校准曲线及决策曲线分析评估。结果:联合模型在训练集和验证集中均表现出最佳的诊断效能,其次是影像组学模型,且两者显著优于常规CT图像特征模型。所有模型均显示出良好的校准能力,决策曲线分析表明列线图的临床实用性优于其余两种模型。结论:能谱CT的影像组学特征在诊断甲状腺乳头状癌淋巴结转移方面表现出良好的性能,联合常规CT图像特征后诊断效能进一步提高。
Abstract:Objective: To investigate the value of radiomics features based on spectral CT iodine map for diagnosing metastatic cervical lymph nodes in patients with papillary thyroid carcinoma. Methods: Seventy-eight patients with papillary thyroid carcinoma who underwent cervical energy spectrum CT within two weeks before surgery were retrospectively analyzed. We included 117 metastatic, 176 non-metastatic lymph nodes, which were then randomly divided into a training set and a validation set in a 3:1 ratio. Radiomics features were extracted and screened from venous phase iodine maps. Logistic regression model was used to construct diagnostic models based on CT image features, radiomics signature, and a combination of the two, respectively; a nomogram was then drawn to visualize the combined model. The diagnostic performance, calibration ability and clinical practicability of each model were evaluated by ROC curve, calibration curve and decision curve analysis, respectively. Results: The combined model showed optimal diagnostic performance in both the training and validation sets, followed by radiomics model. These two models outperformed the CT image features model in both the training and validation sets. All models showed good calibration, and decision curve analysis demonstrated the superiority of the nomogram over the other two models in terms of clinical usefulness. Conclusion: The radiomics signature of spectral CT showed good performance in diagnosing lymph node metastasis of papillary thyroid carcinoma. The diagnostic performance was further improved when combined with CT image features, which can be a useful tool to assist in clinical decision-making.
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Keywords:
- spectral CT /
- radiomics /
- thyroid neoplasms /
- papillary carcinoma /
- lymphatic metastasis
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甲状腺乳头状癌(papillary thyroid carcinoma,PTC)大多具有相对惰性的生物学行为,患者死亡率并不高,但其向颈部淋巴结的转移发生早、发生率高,且淋巴结转移是疾病复发和影响预后的危险因素[1-2],因此术前如何敏感的检查出转移性淋巴结成为PTC亟待解决的重要问题。
超声是评估PTC患者颈部淋巴结受累情况的首选检查方式,然而由于操作者的主观性和检测部位的局限性受到限制[3-4]。计算机断层扫描(computed tomography,CT)可直观地显示淋巴结的具体位置及其与周围结构的关系,弥补了超声检测颈深部与低水平组淋巴结的不足[5]。但无论采用超声或CT评估颈部转移性淋巴结均是通过个人的主观判断,没有进行客观、定量的分析。影像组学利用计算机将医学图像转换为定量描述的数字化信息,从海量数据中筛选出反映病灶特征的最佳生物标记,可无创地体现组织的微观性质[6-7]。
目前在甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移的研究中,从常规CT图像提取影像组学特征相对较多,Zhou等[8]尝试从能谱CT增强后的碘图中提取影像组学特征,国内类似从碘图中提取特征的研究较少,且甲状腺乳头状癌本身及其转移瘤也能摄取碘[9-10],在碘图上显示效果较好。因此本研究希望以此为创新点发掘其诊断潜力,探讨其用于术前诊断PTC颈部淋巴结转移的价值,以期为临床无创地评估淋巴结性质提供一种更为灵敏准确的客观分析手段。
1. 资料与方法
1.1 研究对象
收集2018年4月至2020年12月苏州大学附属第二医院入院治疗的甲状腺癌患者。纳入标准:①初诊超声检查发现可疑恶性甲状腺结节(TI-RADS 4类以上),且疑似转移至颈部淋巴结;②患者一般情况良好,无碘剂过敏史;③术前两周内行颈部能谱 CT扫描,且图像质量良好;④手术后病理证实甲状腺原发灶为 PTC,并行颈部淋巴结清扫术后获得病理结果。
最终收集78例患者,其中男性22例,平均年龄(40.91±14.61)岁,范围11~74岁;女性56例,平均年龄(40.66±11.90)岁,范围23~77岁。
1.2 检查方法
采用CT(GE Discovery CT750 HD)的能谱成像模式进行颈部检查。扫描范围:颅底至主动脉弓上缘。扫描参数:准直器0.625 mm,层厚1.25 mm,层间距1.5 mm,快速瞬时切换高能量(140 kVp)和低能量(80 kVp)管电压,管电流360 mA。
先平扫,增强扫描时通过泵注射器以3.5 mL/s的速率向患者肘静脉高压注射剂量1.6 mL/kg的对比剂优维显370,在对比剂注射后分别延时25 s和55 s获得动静脉期图像。
1.3 淋巴结定位与标记
影像图像、手术及病理分区均以美国癌症联合委员会提出的分区标准为基础,再辅以国内专家共识[11]修改完善的分区方法,将颈部淋巴结分为7个区域。
本研究采用Park等[12]提出以一个区域为单位的、“全或无”的影像对照病理的方法进行标记,将术后病理结果作为参照标准,划分颈部各区域淋巴结为转移组、非转移组和混合组。为减小容积效应,本研究仅收集最大短径≥5 mm的淋巴结。
1.4 常规CT图像特征分析
由两名放射科医师对纳入的淋巴结进行分析,意见不统一时,由另一名高级医师仲裁并确定最终意见。结合常规CT图像的横断位、冠/矢状位观察,记录各个淋巴结的最大短径、形状、边缘、强化程度和方式以及有无钙化、囊变/坏死、结外侵犯。
测量淋巴结的最大短径,即CT薄层图像三维重建后淋巴结最大层面对应的最长短径[13]。强化程度是以强化CT值进行衡量的,增强后病灶强化最明显CT值减去平扫CT值(轻中度强化CT值<40 HU,明显强化CT值≥40 HU)[14-15]。结外侵犯定义为图像上显示淋巴结突破包膜,侵犯邻近组织[16-17]。
1.5 影像组学的技术流程
影像组学研究分为4个步骤(图1):图像采集和后处理、图像分割、特征提取和筛选、模型构建与评估。
扫描完成后,在AW 4.6工作站中使用伪彩技术处理获得碘图(图2)。通过ITK-SNAP软件在静脉期能谱CT碘图上手动逐层分割淋巴结,过程中仔细排除囊变、坏死和钙化区域。利用PyRadiomics软件从分割的ROI中自动提取影像组学特征。
为了防止过度拟合,采用LASSO回归在训练集中筛选最有价值的特征并结合10倍交叉验证调整。利用Logistic回归分别基于筛选的影像组学特征、常规CT图像特征及两者联合构建模型。通过ROC曲线评估各模型的诊断效能,并计算AUC、灵敏度、特异度、PPV和NPV。采用校准曲线和H-L检验评估模型在训练集和验证集中的拟合优度,再通过决策曲线分析评价3种模型的临床应用价值。
1.6 统计学分析
采用SPSS 23.0软件、MedCalc 18.0软件及R语言软件3.6.1版进行统计分析。通过Kappa值检验两名放射科医师主观评价的一致性。分类变量采用
$\chi^2 $ 检验或Fisher确切概率法进行比较。符合正态分布的计量资料以$ \left(\overline{x}\pm s\right) $ 表示,两组间比较采用独立样本t检验。通过R软件的“rms”程序绘制列线图和校准曲线,再使用“rmda”软件绘制决策曲线。利用Delong检验比较不同模型之间AUC的差异。P<0.05表示差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 一般资料
共纳入117枚转移性淋巴结,最大短径范围7~35 mm,平均最大短径(13.6±5.8)mm;176枚非转移性淋巴结,最大短径范围5~19 mm,平均最大短径(10.3±4.5)mm,将其以3︰1的比例随机分为训练集(135枚非转移性和84枚转移性)和验证集(41枚非转移性和33枚转移性)。在训练集(38.4%,84/219)和验证集(44.6%,33/74)中转移淋巴结的发生率没有显著差异。
2.2 诊断模型
(1)CT图像特征模型:PTC颈部转移组与非转移组淋巴结的常规CT图像特征中,除最大短径外,差异均有统计学意义(表1)。将有统计学差异的特征纳入Logistic回归中,筛选出形状、强化程度、强化方式和钙化特征并建立CT图像特征模型(表2)。
表 1 甲状腺乳头状癌患者颈部转移组与非转移组淋巴结的CT图像特征比较Table 1. Comparison of CT image features of neck lymph nodes between metastatic and non-metastatic groups of patients with papillary thyroid carcinoma组别 数量/枚 最大短径d/mm 形状 边缘 强化程度 5≤d<10 10≤d<35 规则 不规则 清楚 模糊 轻中度 明显 转移组 117 85 32 69 48 80 37 41 76 非转移组 176 134 42 144 32 142 34 115 61 统计检验 $\chi^2 $ 0.453 18.477 5.797 25.915 P 0.501 <0.001 <0.050 <0.001 组别 数量/枚 强化方式 钙化 囊变/坏死 结外侵犯 均匀 不均匀 有 无 有 无 有 无 转移组 117 54 63 14 103 16 101 8 109 非转移组 176 139 37 3 173 1 175 0 176 统计检验 $\chi^2 $ 33.680 13.540 22.091 Fisher P <0.001 <0.001 <0.001 <0.001 注:本研究中所测得淋巴结最大短径范围为5~35 mm。 表 2 三种模型诊断甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移纳入的logistic回归因素Table 2. Logistic regression factors included in the diagnosis of cervical lymph node metastasis of papillary thyroid carcinoma by three models模型 变量 P 回归系数 标准差 Wald值 OR值 95% CI CT图像特征模型 形状 0.013 0.746 0.302 6.113 2.108 1.167~3.806 强化程度 0.000 1.007 0.270 13.938 2.737 1.613~4.643 强化方式 <0.001 1.148 0.280 16.834 3.153 1.821~5.456 钙化 0.035 1.480 0.700 4.469 4.394 1.113~17.335 影像组学模型 firstorder_90 Percentile
_wavelet_HLH0.000 -0.994 0.273 13.281 0.370 0.216~0.631 glcm_Correlation_wavelet_LHL <0.001 -1.143 0.280 16.695 0.319 0.184~0.551 glcm_Idm_wavelet_HLH 0.518 -0.155 0.239 0.418 0.857 0.535~1.369 glcm_Imc1_wavelet_LHL 0.036 -0.638 0.305 4.388 0.528 0.290~0.959 gldm_DependenceVariance
_log_sigma_3_0_mm_3D0.094 0.335 0.200 2.812 1.398 0.945~2.068 gldm_Dependence
Variance_wavelet_HHH0.055 0.404 0.211 3.673 1.497 0.990~2.262 glrlm_GrayLevelNon
UniformityNormalized_square0.118 -0.623 0.399 2.441 0.537 0.245~1.171 glrlm_LowGrayLevel
RunEmphasis_square0.689 -0.146 0.364 0.161 0.864 0.423~1.763 shape_Elongation_original 0.005 0.525 0.187 7.889 1.690 1.171~2.436 联合模型 形状 0.000 1.408 0.384 13.465 4.086 1.926~8.666 强化程度 0.012 0.817 0.326 6.303 2.265 1.196~4.286 强化方式 0.016 0.820 0.341 5.788 2.270 1.164~4.426 钙化 0.061 1.434 0.765 3.509 4.195 0.935~18.805 Radscore <0.001 5.486 0.731 56.269 241.193 57.528~1011.227 (2)影像组学模型:经过LASSO回归降维后,最终在训练集中筛选出9个最佳的影像组学特征,包括1个形状特征、1个一阶统计特征和7个纹理特征。利用这9个特征的线性组合权重来构建Radscore计算公式(表2)。
(3)联合模型:将形状、强化程度、强化方式、钙化与Radscore组合建立联合模型,并绘制列线图将联合模型可视化(图3)。
(4)模型的效能评估和临床实用性。各模型诊断PTC颈部淋巴结转移的效能如图4。
在训练集和验证集中列线图表现出最佳的诊断效能,显著优于CT图像特征模型;联合模型与影像组学模型差异没有统计学意义。此外,影像组学模型在训练集(P=0.040)和验证集(P=0.016)中诊断效能均优于CT图像特征模型(表3)。
表 3 训练集和验证集中CT图像特征模型、影像组学模型和列线图的诊断效能比较Table 3. Comparison of diagnostic performance of the CT image feature model, radiomics model, and nomogram in training and validation sets数据集 模型 AUC 95%CI P 灵敏度 特异度 PPV NPV 训练集 CT图像特征模型 0.746 0.682~0.802 <0.001 0.595 0.815 0.667 0.764 影像组学模型 0.832 0.776~0.879 0.061 0.857 0.689 0.632 0.886 列线图 0.870 0.818~0.912 ref 0.679 0.926 0.851 0.822 验证集 CT图像特征模型 0.751 0.637~0.844 0.005 0.576 0.902 0.826 0.725 影像组学模型 0.816 0.709~0.897 0.051 0.909 0.561 0.625 0.885 列线图 0.899 0.807~0.957 ref 0.788 0.927 0.900 0.864 校准曲线表明,淋巴结转移的预测概率和实际概率之间具有良好的一致性。在训练集中H-L检验的P值分别为 0.955、0.486和0.387(图5(a)~图5(c)),在验证集中P值分别为 0.291、0.178和0.194(图5(d)~图5(f)),检验统计量均不显著。
图 5 训练集(a)~(c)和验证集(d)~(f)中CT图像特征模型、影像组学模型和列线图的校准曲线,曲线越接近对角灰色虚线表示模型的预测能力越好Figure 5. The calibration curves of the CT image feature model, radiomics model, and nomogram in the training set ((a)~(c)) and validation set ((d)~(f)). The closer the curve is to the diagonal gray dotted line, the better the predictive ability of the model在验证集中各模型的决策曲线分析显示(图6),在合理的阈值概率范围内,列线图鉴别转移性淋巴结比影像组学模型和CT图像特征模型具有更高的整体净收益。
3. 讨论
据报道30%~80% 的患者在确诊PTC时已经伴发颈部淋巴结转移[18-19]。对于PTC患者来说,原发癌灶切除的同时准确识别并及时清除转移性淋巴结是预防复发的关键。超声检查是诊断PTC颈部淋巴结转移的重要手段,当出现微钙化、囊性改变、强回声、淋巴结变圆及周边血流等特征时优先考虑为可疑转移性淋巴结,但颈部中央区淋巴结位置较深、体积较小并受到气管内气体干扰,超声的诊断效能通常较低[20-21]。
Liu等[22]表示,在MRI成像中,提示恶性的淋巴结通常长径≥10 mm,具有融合、坏死或囊性变倾向。然而,MRI对于颈侧区淋巴结转移检测的特异性仅为25%,远远低于对中央区淋巴结转移检测的特异性,因此在临床中评估时需结合其他检查方式。相较于前两种诊断方式,CT对操作者依赖性不大,可以通过多平面重建详细观察淋巴结的形态及其与邻近组织结构的关系,并且CT的密度和空间分辨率较好,不仅能有效评估颈侧区淋巴结,诊断中央区和上纵隔淋巴结也具有优势[22]。目前CT诊断颈部淋巴结转移时主要依靠常规CT图像中的一些特征包括最大短径、强化程度、钙化、囊变/坏死及结外侵犯等。
本研究以最大短径10 mm比较转移组和非转移组淋巴结的差异无统计学意义,①由于纳入转移组的淋巴结短径小于10 mm的数量占比超过70%(85/117);②PTC易发生颈部小淋巴结转移,以短径10 mm为阈值判断是否为转移性淋巴结可能已经不再适用于目前的诊疗环境。
除此之外,淋巴结的形状、边缘、强化程度、强化方式、钙化、囊变/坏死及结外侵犯在转移组和非转移组中差异均有统计学意义,以形状、强化程度、强化方式和钙化建立CT图像特征模型的诊断效能特异度高、但灵敏度低。并且观察发现淋巴结的钙化、囊变/坏死、结外侵犯多见于颈部有广泛转移时,因此这些征象可能并不适用于早期诊断或仅有少量颈部淋巴结转移的情况。由此可见,单纯依赖常规CT图像征象诊断转移性淋巴结有一定的局限性,需要对淋巴结进行客观定量分析以获取更多的诊断信息。
影像组学分析是一种基于人工智能的图像后处理技术,它可以通过提取高通量的医学图像特征从而定量、无创地分析肿瘤的异质性,使得异质性不再是抽象的概念而是直观的数据值,将海量数据筛选后分析以辅助临床决策。
淋巴结毛细血管床的密度与其强化程度有一定的相关性,即毛细血管床的密度越大,强化程度越高,而PTC颈部转移的淋巴结血供丰富且具有吸碘的甲状腺组织学特性,增强后能明显强化,故临床常用高强化来作为淋巴结转移的判断征象,但淋巴结强化程度与颈部增强扫描的延迟时间存在一定关系,扫描时间不同,强化程度亦不同,故不同学者对高强化价值方面的报道亦存在一定差异[15]。
本研究也观察到转移淋巴结在静脉期存在相对延迟强化且强化较均匀的特点,碘图上显示效果更好,且静脉期不易受对比剂伪影干扰,因此本研究中影像组学特征的提取选择在静脉期进行。经过LASSO回归降维筛选9个最佳特征,建立并验证一个基于能谱CT静脉期碘图的淋巴结影像组学模型,该模型在训练集及验证集中的AUC分别为0.832和0.816,表现出良好的鉴别转移性淋巴结的性能。这与周燕等[23]研究结果相似,说明基于CT图像的影像组学特征能判断PTC颈部转移性淋巴结。
本研究发现影像组学模型的诊断效能明显高于仅依靠CT图像特征诊断的模型,但单独利用影像组学模型诊断转移淋巴结时效能不均衡,其灵敏度高、特异度低,进一步结合CT图像特征后,联合模型的诊断效能较单独使用影像组学特征和常规CT图像特征诊断时提高,在训练集和验证集中AUC分别为0.870和0.899。
考虑由于影像组学特征弥补了常规CT图像特征无法定量反映组织异质性的不足,联合之后两者诊断转移性淋巴结的性能优势得到进一步凸显。将联合模型绘制了可视化的列线图,决策曲线分析表明该列线图具有较高的临床实用性。
本研究的不足:①这是一项单中心回顾性研究,没有采集外部机构的数据对模型进行充分验证,且纳入的样本量较少,未来需要进行更大样本量的前瞻性多中心研究;②本研究颈部淋巴结影像与病理对照时以“组-组”进行分析,未做到影像与病理结果完全对应,可能产生假阳性或者假阴性结果,需要改进分组方案期以达到“结-结”对应;③手动勾画 ROI耗时较长,且可能存在观察者偏差,需开发此类研究的半自动或全自动分割方法,提高数据的一致性和可重复性;④本研究缺乏与超声、MRI图像等其他影像学设备的诊断效能对比,未来将收集此类检查病人进一步探讨。
总之,评估PTC颈部转移性淋巴结时基于能谱CT碘图的影像组学特征显示出良好的诊断效能,结合常规CT图像特征可进一步提高鉴别的准确性,为临床制定手术方案并做出治疗计划相关的临床决策提供更客观、更有价值的依据。
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图 5 训练集(a)~(c)和验证集(d)~(f)中CT图像特征模型、影像组学模型和列线图的校准曲线,曲线越接近对角灰色虚线表示模型的预测能力越好
Figure 5. The calibration curves of the CT image feature model, radiomics model, and nomogram in the training set ((a)~(c)) and validation set ((d)~(f)). The closer the curve is to the diagonal gray dotted line, the better the predictive ability of the model
表 1 甲状腺乳头状癌患者颈部转移组与非转移组淋巴结的CT图像特征比较
Table 1 Comparison of CT image features of neck lymph nodes between metastatic and non-metastatic groups of patients with papillary thyroid carcinoma
组别 数量/枚 最大短径d/mm 形状 边缘 强化程度 5≤d<10 10≤d<35 规则 不规则 清楚 模糊 轻中度 明显 转移组 117 85 32 69 48 80 37 41 76 非转移组 176 134 42 144 32 142 34 115 61 统计检验 $\chi^2 $ 0.453 18.477 5.797 25.915 P 0.501 <0.001 <0.050 <0.001 组别 数量/枚 强化方式 钙化 囊变/坏死 结外侵犯 均匀 不均匀 有 无 有 无 有 无 转移组 117 54 63 14 103 16 101 8 109 非转移组 176 139 37 3 173 1 175 0 176 统计检验 $\chi^2 $ 33.680 13.540 22.091 Fisher P <0.001 <0.001 <0.001 <0.001 注:本研究中所测得淋巴结最大短径范围为5~35 mm。 表 2 三种模型诊断甲状腺乳头状癌颈部淋巴结转移纳入的logistic回归因素
Table 2 Logistic regression factors included in the diagnosis of cervical lymph node metastasis of papillary thyroid carcinoma by three models
模型 变量 P 回归系数 标准差 Wald值 OR值 95% CI CT图像特征模型 形状 0.013 0.746 0.302 6.113 2.108 1.167~3.806 强化程度 0.000 1.007 0.270 13.938 2.737 1.613~4.643 强化方式 <0.001 1.148 0.280 16.834 3.153 1.821~5.456 钙化 0.035 1.480 0.700 4.469 4.394 1.113~17.335 影像组学模型 firstorder_90 Percentile
_wavelet_HLH0.000 -0.994 0.273 13.281 0.370 0.216~0.631 glcm_Correlation_wavelet_LHL <0.001 -1.143 0.280 16.695 0.319 0.184~0.551 glcm_Idm_wavelet_HLH 0.518 -0.155 0.239 0.418 0.857 0.535~1.369 glcm_Imc1_wavelet_LHL 0.036 -0.638 0.305 4.388 0.528 0.290~0.959 gldm_DependenceVariance
_log_sigma_3_0_mm_3D0.094 0.335 0.200 2.812 1.398 0.945~2.068 gldm_Dependence
Variance_wavelet_HHH0.055 0.404 0.211 3.673 1.497 0.990~2.262 glrlm_GrayLevelNon
UniformityNormalized_square0.118 -0.623 0.399 2.441 0.537 0.245~1.171 glrlm_LowGrayLevel
RunEmphasis_square0.689 -0.146 0.364 0.161 0.864 0.423~1.763 shape_Elongation_original 0.005 0.525 0.187 7.889 1.690 1.171~2.436 联合模型 形状 0.000 1.408 0.384 13.465 4.086 1.926~8.666 强化程度 0.012 0.817 0.326 6.303 2.265 1.196~4.286 强化方式 0.016 0.820 0.341 5.788 2.270 1.164~4.426 钙化 0.061 1.434 0.765 3.509 4.195 0.935~18.805 Radscore <0.001 5.486 0.731 56.269 241.193 57.528~1011.227 表 3 训练集和验证集中CT图像特征模型、影像组学模型和列线图的诊断效能比较
Table 3 Comparison of diagnostic performance of the CT image feature model, radiomics model, and nomogram in training and validation sets
数据集 模型 AUC 95%CI P 灵敏度 特异度 PPV NPV 训练集 CT图像特征模型 0.746 0.682~0.802 <0.001 0.595 0.815 0.667 0.764 影像组学模型 0.832 0.776~0.879 0.061 0.857 0.689 0.632 0.886 列线图 0.870 0.818~0.912 ref 0.679 0.926 0.851 0.822 验证集 CT图像特征模型 0.751 0.637~0.844 0.005 0.576 0.902 0.826 0.725 影像组学模型 0.816 0.709~0.897 0.051 0.909 0.561 0.625 0.885 列线图 0.899 0.807~0.957 ref 0.788 0.927 0.900 0.864 -
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