ISSN 1004-4140
CN 11-3017/P

基于MRI测量小腿软组织厚度对原发性下肢淋巴水肿分期的研究

刘梦珂, 李兴鹏, 张妍, 郝琪, 孙小丽, 李滨, 王仁贵

刘梦珂, 李兴鹏, 张妍, 等. 基于MRI测量小腿软组织厚度对原发性下肢淋巴水肿分期的研究[J]. CT理论与应用研究, 2022, 31(4): 479-487. DOI: 10.15953/j.ctta.2022.100.
引用本文: 刘梦珂, 李兴鹏, 张妍, 等. 基于MRI测量小腿软组织厚度对原发性下肢淋巴水肿分期的研究[J]. CT理论与应用研究, 2022, 31(4): 479-487. DOI: 10.15953/j.ctta.2022.100.
LIU M K, LI X P, ZHANG Y N, et al. Study on the staging of primary lower extremity lymphedema based on calf soft-tissue thickness measurement by MRI[J]. CT Theory and Applications, 2022, 31(4): 479-487. DOI: 10.15953/j.ctta.2022.100. (in Chinese).
Citation: LIU M K, LI X P, ZHANG Y N, et al. Study on the staging of primary lower extremity lymphedema based on calf soft-tissue thickness measurement by MRI[J]. CT Theory and Applications, 2022, 31(4): 479-487. DOI: 10.15953/j.ctta.2022.100. (in Chinese).

基于MRI测量小腿软组织厚度对原发性下肢淋巴水肿分期的研究

基金项目: 国家自然科学基金面上项目(基于多模态影像和遗传基因筛查对原发性淋巴水肿临床分期和分级精准评价的人工智能分析(61876216));北京市医管局“培育计划”(基于MR mDixon序列的淋巴水肿肢体体积及脂肪含量测量的临床应用研究(PX2020030));北京世纪坛医院淋巴外科开放课题专项基金(肢体淋巴水肿体积指数的可行性研究(2019-LB04))。
详细信息
    作者简介:

    刘梦珂: 女,首都医科大学附属北京世纪坛医院博士研究生,主要从事淋巴系统疾病的影像学诊断,E-mail:805587047@qq.com

    李滨: 男,首都医科大学附属北京世纪坛医院磁共振室主治医师,主要从事淋巴系统疾病的影像学诊断,E-mail:libin2434@bjsjth.cn

    王仁贵: 男,首都医科大学附属北京世纪坛医院放射科主任医师,主要从事弥漫性肺疾病及淋巴系统疾病的影像学诊断,E-mail:wangrg@bjsjth.cn

    通讯作者:

    李滨✉,男,首都医科大学附属北京世纪坛医院磁共振室主治医师,主要从事淋巴系统疾病的影像学诊断,E-mail:libin2434@bjsjth.cn

    王仁贵✉,男,首都医科大学附属北京世纪坛医院放射科主任医师、博士生导师,主要从事胸部影像学及淋巴系统疾病的影像学诊断,E-mail:wangrg@bjsjth.cn

  • 中图分类号: R  816;R  322.2+7

Study on the Staging of Primary Lower Extremity Lymphedema Based on Calf Soft-tissue Thickness Measurement by MRI

  • 摘要: 目的:探讨基于MRI测量小腿软组织厚度对评估原发性下肢淋巴水肿(PLEL)分期的价值。方法:回顾性收集确诊为PLEL患者90例的临床及MR影像资料,所有患者均行双侧下肢MR检查。采用短时反转恢复序列(STIR)序列测量双侧小腿软组织总厚度(T)、肌骨厚度(M)和皮下软组织厚度(S),分别计算双侧小腿T及S的差值(DT、DS)。参考2020年国际淋巴协会及淋巴外科下肢淋巴水肿的临床分期标准将患者分为Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ 期。使用单因素方差分析比较不同临床分期之间的小腿软组织厚度,使用Spearman相关分析小腿软组织厚度与临床分期的相关性,使用ROC曲线确定小腿软组织厚度对临床分期的鉴别效能。结果:3期之间T、S、DT及DS差异均有统计学意义,而M不存在统计学差异;各分期间两两比较,T、S、DT及DS在Ⅰ期与Ⅱ期及Ⅰ期与 Ⅲ 期之间比较均具有统计学差异,而在Ⅱ期与 Ⅲ 期比较无统计学差异。DT(r=0.750)与DS(r=0.772)与临床分期的相关性明显大于T(r=0.669)及S(r=0.734),DS与临床分期相关性最高;M与临床分期无明显相关关系。ROC曲线显示各参数鉴别Ⅰ期与Ⅱ期的AUC值大于鉴别Ⅱ期与 Ⅲ 期的AUC值,所有参数中DS(AUC=0.945)鉴别Ⅰ期与Ⅱ期的曲线下面积(AUC)最高。结论:MRI小腿软组织厚度测量可以作为单侧PLEL临床分期的定量辅助方法,对于单侧PLEL患者,我们推荐DS作为鉴别Ⅰ期与Ⅱ期淋巴水肿的最佳厚度指标。
    Abstract: Objective: To investigate the value of MRI-based measurement of calf soft-tissue thickness in assessing the clinical staging of primary lower extremity lymphedema (PLEL). Methods: The clinical and MR imaging data of 90 patients diagnosed with PLEL in our hospital were retrospectively collected, and all patients underwent bilateral lower limb MR examinations. Short Time Inversion Recovery (STIR) sequence was used to measure the total soft tissue thickness (T), musculoskeletal thickness (M) and subcutaneous soft tissue thickness (S) of bilateral lower legs, and the difference between T and S of bilateral lower legs (DT, DS) was calculated respectively. Patients were classified into stages Ⅰ, Ⅱ and Ⅲ with reference to the clinical staging criteria of the International Lymphatic Association 2020 and our lymphatic surgery department for lower limb lymphedema, excluding stage 0. One-way ANOVA was used to compare calf soft tissue thickness among different clinical stages, Spearman correlation was used to analyze the correlation between calf soft tissue thickness and clinical stage, and ROC curves were used to evaluate the efficacy of calf soft tissue thickness in discriminating clinical stage. Results: The differences among T, S, DT and DS of the three stages were statistically significant, while there was no statistical difference among M; when comparing two by two in each subperiod, T, S, DT and DS were statistically different between stage Ⅰ and Ⅱ and stage Ⅰ and Ⅲ, while there was no statistical difference between stage II and III. The correlation between DT (r=0.750) and DS (r=0.772) and clinical stage was significantly greater than that between T (r=0.669) and S (r=0.734), with DS showing the highest correlation with clinical stage; there was no significant correlation between M and clinical stage. ROC curves showed that the AUC values for each parameter to identify stage Ⅰ and Ⅱ were greater than those to identify stage Ⅱ and Ⅲ. The AUC value of DS (AUC=0.945) demonstrated the highest area under the curve (AUC) among all parameters to identify stage Ⅰ and stage Ⅱ. Conclusion: MRI soft-tissue thickness measurement of calf can be used as a quantitative adjunct in the clinical staging of unilateral PLEL, and for patients with unilateral PLEL, we recommend DS as the best thickness index to differentiate stage Ⅰ from Ⅱ lymphedema.
  • 原发性淋巴水肿(primary lymphedema,PL)是一组由于淋巴管结构异常或功能紊乱引起的淋巴循环障碍性疾病,导致淋巴液在间质内滞留、堆积和漏出而形成软组织肿胀、慢性炎症和脂肪沉积及组织纤维化等一系列病理改变,以肢体多见,尤其是下肢[1]。原发性下肢淋巴水肿(primary lower extremity lymphedema,PLEL)症状轻重不一,严重者可发展成为象皮肿,早期诊断及时治疗对患者预后至关重要。临床上对原发性下肢淋巴水肿严重程度的评估最常用的方法是测量肢体周径或使用排水法直接测量体积,但两种方法敏感性均不高,且不能反映肢体增粗的具体组织结构[2]。MR组织分辨率高,能够清晰显示肢体不同结构以及病变肢体内液体浸润和脂肪纤维化分布,可重复性较高,正越来越多地用于淋巴水肿严重程度的评估中[3]

    小腿胫前淋巴管是下肢淋巴通路的薄弱环节,是最早发生水肿且水肿最为严重的部位[4],因此使用MRI对小腿进行评估可能有助于在早期阶段发现淋巴水肿,分析90例单侧PLEL患者的下肢MR成像资料,通过测量小腿软组织厚度,探讨其对临床分期的评估价值。

    本研究回顾性收集2017年1月至2019年12月确诊为单侧PLEL患者90例,其中男36例,女54例;年龄2~74岁,平均年龄(31.71±17.76)岁;水肿持续时间0~50年,平均持续时间(10.48±11.44)年。入组标准:①经临床及淋巴核素检查确诊为原发性淋巴水肿,且均行下肢MR检查;②单侧下肢肿胀,以小腿为著;③近半年内无急性病史;④临床及影像资料完整。

    参考2020年国际淋巴协会(International Society of Lymphology,ISL)临床分期标准,由临床经验丰富的淋巴外科医师[5]将患者分为0期、Ⅰ期、Ⅱ期、Ⅲ 期(表1),由于0期为淋巴水肿亚临床阶段,没有明显临床症状,此期临床检出率极低,本研究中无0期患者。患者具体临床资料见表2

    表  1  2020年国际淋巴协会肢体淋巴水肿临床分期标准
    Table  1.  Clinical staging criteria for limb lymphedema by the International Lymphatic Society 2020
    分期临床表现
    0期亚临床状态,淋巴系统受损,组织液或成分发生微小变化,但肿胀不明显。可在水肿发生(I~Ⅲ 期)之前存在数月或数年。
    Ⅰ期水肿部位柔软,按压可凹陷,无皮肤纤维化,抬高患肢后肿胀可缓解,又称可逆性水肿。
    Ⅱ期抬高患肢肿胀消退不明显,后期由于皮下脂肪过多和纤维化,水肿可呈非凹陷性。
    Ⅲ 期 水肿不可凹陷,病变肢体皮肤改变如脂肪沉积,色素沉着、棘皮病、疣状增生,呈现淋巴象皮肿。
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    表  2  不同分期的原发性下肢淋巴水肿的临床资料
    Table  2.  Clinical data of patients with primary lymphedema of the lower extremity at different clinical stages
    项目分期临床资料
    Ⅰ(n=33)Ⅱ(n=44)Ⅲ(n=13)
    年龄/岁*20.00±19.0035.50±27.0029.50±29.00
    病程/年* 2.00±9.40 9.00±21.25 9.00±15.00
    性别/n(%)a21(63.64)26(59.09)7(53.84)
    12(36.36)18(40.91)6(46.16)
     注:*-数据采用中位数±四分位间距表示;a-计数资料采用频数(构成比)表示。
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    所有患者MRI检查均在1.5 T扫描仪完成(Intera Ingenia,Phillips,Best,the Netherlands)。患者呈仰卧位,双足先进扫描孔;扫描范围自大腿根部至双足,采用水脂分离技术(modified dixon,mDIXON)及短时反转恢复(short time inversion recovery,STIR)序列。mDIXON扫描参数:TR 5.87 ms,FOV 420 mm×420 mm,层厚8 mm,层间距0.4 mm,激励次数1次;STIR参数:TR 8549 ms,TE 165 ms,FOV 400 mm×400 mm,层厚7 mm,层间距0.4 mm。

    下肢MR图像分析和测量由具有多年MR诊断经验的影像科医师在不知晓患者临床分期情况下完成。小腿软组织厚度测量在医学影像信息系统(picture archiving and communication systems,PACS)工作站上进行;选取STIR序列的横断面图像进行测量,以消除皮下软组织内脂肪组织对测量结果的影响。

    分别测量双侧小腿上1/3与下1/3层面软组织总厚度(T)及肌肉骨骼厚度(M)。小腿上1/3及下1/3横断面分别定义为从胫骨平台水平到外踝水平连线上1/3及下1/3处所对应的图像平面。T为小腿内侧与外侧皮肤之间的距离,M代表内侧浅筋膜和外侧浅筋膜之间的距离(图1)。浅筋膜为肌肉和皮下组织之间的解剖边界,在STIR图像上表现为轻微的线状低信号。

    图  1  小腿软组织总厚度(T)、肌肉厚度(M)和皮下组织厚度(S)的测量方法
    在小腿轴面STIR图像上,通过小腿上1/3及下1/3层面正中位置(虚线)画一条水平线,测量两层面软组织的厚度。这些线分别与小腿的内侧(a)和外侧(d)皮肤、内侧(b)和外侧(c)浅筋膜相交,(a)与(d)之间的距离表示T的值;(b)与(c)之间的距离表示M的值。S为T减M。健侧小腿的T、M和T的测量方法同患侧小腿。
    Figure  1.  Total soft tissue thickness (T), muscle thickness (M) and subcutaneous tissue thickness (S) of calf were measured

    分别记录上、下1/3层面的T及M值,将T与M的差值定义为皮下软组织厚度(S);计算患侧与健侧小腿T及S的差值,分别定义为总厚度差值(DT)及皮下软组织厚度差值(DS);取两个层面的平均值为最终的测量结果。

    符合正态分布的数据采用(平均值±标准差)表示,不符合正态分布的数据采用(中位数±四分位数间距)表示。

    使用SPSS 23.0进行组间比较及相关性检验;各测量参数组间比较使用One-Way ANOVA分析,方差齐者组内两两比较采用Bonferroni检验,否则使用Kruskal-Wallis检验;采用Spearman相关分析评估各测量参数与临床分期的相关关系。P<0.05为差异有统计学意义。

    使用MedCalc 19.1(MedCalc Software bv,Ostend,Belgium;https://www.medcalc.org;2019)制作ROC曲线,评估有意义的参数对临床分期的诊断价值,并确定临界值、敏感度及特异度。P<0.05为差异有统计学意义。

    将所有患者患侧与健侧小腿软组织厚度进行比较,患侧T、M及S分别为(12.38±2.23)cm、(8.27±1.08)cm、(4.11±1.90)cm,健侧T、M及S分别为(9.60±1.10)cm、(8.09±0.94)cm、(1.50±0.56)cm;患侧小腿的T及S明显大于健侧小腿,而双侧小腿之间M无明显统计学差别。

    临床分期与T、S、DT及DS均呈正相关,相关系数分别为0.669、0.734、0.750和0.772,几个测量指标中DS与临床分期相关性最高,T与临床分期的相关性明显低于S、DT及DS。M与临床分期无明显相关性(r=0.095)。

    随着PLEL严重程度增加,小腿DT、DS增加,其趋势比患侧T及S更明显,3期间比较T、S,DT和DS均有显著差异,而患侧M未见明显变化(表3图2)。不同临床分期两两对比,患侧小腿的T、S,以及DT和DS在LEL的Ⅰ期和Ⅱ期及Ⅰ期和 Ⅲ 期比较中有显著差异,而在Ⅱ期和 Ⅲ 期之间比较没有明显统计学差异。

    表  3  原发性下肢淋巴水肿患者不同临床分期小腿软组织厚度比较
    Table  3.  Comparison of calf soft tissue thickness in patients with primary lymphedema of the lower extremity at different clinical stages
    参数分期统计检验
    Ⅰ(n=33)Ⅱ(n=44)Ⅲ(n=13)F/χP
    T/cm10.66±0.91a,b 13.04±1.89a 14.53±2.67b 28.821 <0.001
    M/cm8.08±0.77 8.42±1.30 8.24±0.87 0.944 0.393
    S/cm2.58±0.69a,b4.62±1.39a6.29±2.47b37.970 <0.001
    DT/cm 0.95±0.801,a,b3.50±1.62a4.94±2.55b52.2311<0.001
    DS/cm1.00±0.65a,b3.18±1.34a 3.40±3.001,b54.8611<0.001
     注:1-数据采用(中位数±四分位数间距)表示,组间比较采用非参数检验;余数据采用均数±标准差表示,组间
       比较采用单因素方差分析。a-Ⅰ期与Ⅱ期比较,P<0.05;b-Ⅰ期与 Ⅲ 期比较,P<0.05。
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    图  2  STIR图像显示不同临床分期皮下软组织厚度的变化
    (a)女,14岁,右下肢原发性下肢淋巴水肿1年余(箭头)(Ⅰ期);(b)男,12岁,左下肢原发性下肢淋巴水肿4年(箭头)(Ⅱ期);(c)女,74岁,右下肢原发性下肢淋巴水肿8年(箭头)(Ⅲ 期)。
    Figure  2.  STIR images show changes in subcutaneous soft tissue thickness at different clinical stages

    PLEL小腿不同临床分期的T、S以及DT和DS的曲线下面积(areas under the curve,AUC)、95% 置信区间、临界值以及对应的Youden指数、敏感性及特异性如表4表5所示。所有参数鉴别PLEL临床Ⅰ期与Ⅱ期的AUC值明显大于鉴别Ⅱ期与 Ⅲ 期的AUC值。在这4个参数中,DS鉴别Ⅰ期与Ⅱ期的曲线下面积(AUC=0.945;95%CI(0.869~0.984))最大,当DS值为1.6 cm时其敏感性(90.91%)及特异性(87.88%)最大,能够作为DS鉴别Ⅰ期与Ⅱ期的临界值(图3)。

    表  4  原发性下肢淋巴水肿患者小腿软组织厚度鉴别Ⅰ期及Ⅱ期的ROC曲线分析
    Table  4.  ROC curve analysis of stage Ⅰ and Ⅱ differentiation of leg soft tissue thickness in patients with primary lower extremity lymphedema
    参数AUC95% CIPYouden指数临界值/cm敏感性/%特异性/%
    T0.8820.788~0.944<0.00010.651511.5577.2787.88
    S0.9160.830~0.967<0.00010.7121 3.5577.2793.94
    DT0.9350.855~0.979<0.00010.8106 1.6593.1887.88
    DS0.9450.869~0.984<0.00010.7879 1.6090.9187.88
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    表  5  原发性下肢淋巴水肿患者小腿软组织厚度鉴别Ⅱ期及 Ⅲ 期的ROC曲线分析
    Table  5.  ROC curve analysis of leg soft tissue thickness in stage Ⅱ and Ⅲ differentiation of primary lymphedema of lower extremities
    参数AUC95% CIPYouden指数临界值/cm敏感性/%特异性/%
    T0.6670.530~0.7860.0630.32514.9046.1586.36
    S0.7050.570~0.8190.0180.362 7.3538.4697.73
    DT0.6850.549~0.8020.0200.400 2.9592.3147.73
    DS0.7170.582~0.8280.0070.432 2.60100.00 43.18
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    图  3  ROC曲线显示患侧小腿的T、S、DT以及DS进行下肢淋巴水肿分期的效能
    (a)Ⅰ期与Ⅱ期比较;(b)Ⅱ期与 Ⅲ期比较。T:总厚度;S:皮下软组织厚度;DT:患侧与健侧总厚度差值;DS:患侧与健侧皮下软组织厚度差值。
    Figure  3.  ROC curve showed the effectiveness of T, S, DT and DS of the affected leg in staging lymphedema of the lower limb

    ISL将PLEL分为原发性和继发性两类,其中原发性是由于淋巴管存在先天缺陷或发育异常而导致的下肢水肿,与遗传相关,属于罕见病例,患病率大约十万分之一,女性的发病率高于男性[6]。既往PLEL的定性诊断多依赖于淋巴核素显像,淋巴核素显像特异性高达100%,不仅能够显示肢体淋巴管及引流淋巴结,观察淋巴回流的连续性以及流畅性、有无侧枝淋巴管及淋巴液皮下返流情况,还能够显示除肢体以外其他部位的淋巴系统异常,是PLEL检查的金标准;但核素对精细解剖结构显示较差,不能对病变进行量化评估。

    MR成像具有较高的软组织分辨率,不仅能够定性皮下组织内的病变,如显示淋巴水肿患者下肢液体浸润形态、脂肪含量以及纤维化程度,还能够清晰的显示肢体的皮肤、皮下脂肪、肌肉骨骼等结构,测量肢体的肿胀程度,明确淋巴水肿患者肢体肿胀的部位[7-10]。STIR序列能够消除脂肪组织在T1 WI和T2 WI上的高信号,可以很好地识别PLEL病理改变的特征和边界,敏感地识别水肿的范围,有助于临床医师评估病情严重程度和制定准确的治疗方案。

    2021年,Cellina等[7]利用 MR评估50例继发性下肢淋巴水肿影像征象与临床分期的关系,并根据MR征象进行淋巴水肿严重程度分级,评价MR分级与临床分期关系。结果表明临床分期与MR分级相关;2020年,Kim等[10]收集45例上肢继发性淋巴水肿患者,利用STIR序列观察水肿累及范围并建立水肿影像分期,发现其与临床分期具有较高相关性。因此,使用MRI研究PLEL不仅有助于建立诊断,而且还有助于定量评估LEL的严重程度。

    根据淋巴水肿的病理生理学,PLEL患者由于淋巴管发育不良、数量减少或淋巴管数量过多但功能减退等原因导致淋巴管扩张迂曲,淋巴液回流不畅,瘀滞的淋巴液不断向组织间隙内渗出,局限于皮肤和皮下组织的表膜间隙,而不涉及筋膜内的肌肉[11]。随着水肿进展,淋巴回流减慢刺激脂肪生成和脂肪沉积,随后导致纤维细胞活化和结缔组织增生,纤维组织以及肥大的脂肪组织共同积聚在皮下软组织周围,导致肢体皮下组织肿胀进一步增加[12]。本研究中,患侧小腿的T及S明显大于健侧小腿,而患侧小腿的M与健侧小腿无明显差异,证实在PLEL患者肢体改变中占主要作用的是皮下软组织,而非肌肉及骨骼。

    本研究表明,MRI通过测量软组织横径能够量化PLEL的发展,可能原因有:①随疾病进展,皮下软组织内不断积聚的淋巴液在压力梯度的作用下开始向浅筋膜下扩散,直至突破浅筋膜的束缚蔓延到浅筋膜下。②淋巴水肿Ⅰ期主要为蛋白含量丰富的的淋巴液在间质中瘀滞,当水肿进展到Ⅱ期后,在肢体肿胀的基础上脂肪细胞肥大、纤维组织增生,皮肤逐渐纤维化,厚度及硬度增加、弹性减低甚至消失,肢体肿胀程度受限[13];当进展到 Ⅲ期时病变肢体的改变主要体现在皮肤的变化(脂肪沉积、色素沉着、棘皮病、疣状增生及象皮肿等),肢体肿胀程度的变化不明显。

    对于PLEL的分期,S比T有更好的相关性表明用患侧小腿的S作为LEL分期的指标可能比T更准确;而DT及DS的相关性高于T及S,表明对于评估PLEL的临床分期,双侧小腿软组织厚度的差值要比患侧小腿软组织厚度更准确。既往有研究者利用MR测量继发性下肢淋巴水肿患者小腿中部软组织厚度,发现皮下软组织厚度差值在所有参数中诊断效能最好[14]。本研究结果证实小腿DS对PLEL临床分期的的效能最佳,因为DS与临床分期相关性最高,且AUC值在所有测量参数中最高,这可能是因为淋巴水肿肢体变化主要发生在皮下软组织层,肌肉骨骼极少累及,故DS与其他参数相比能够最准确的反映患侧较健侧肢体的变化。

    另外,本研究选择PLEL患者小腿上下1/3层面,两层面分别测量后取平均值进行综合评估,发现均值对淋巴水肿分期的评估与任何单层面相比拥有更高的相关性及ROC曲线下面积,即小腿上下1/3层面均值能够更加准确敏感的评估下肢淋巴水肿的临床分期。

    本研究DT及DS对Ⅰ期与Ⅱ期的AUC值明显高于鉴别Ⅱ期与 Ⅲ 期的AUC值,说明DT及DS对早期淋巴水肿的鉴别效能更好,且DS在鉴别早期LEL方面可能比DT更敏感。PLEL的发展是一个不可逆的过程,在水肿早期及时诊断和正确的治疗可以减轻肢体的肿胀程度,并最大限度地减少或避免严重并发症[15]。由于淋巴水肿的诊断更多基于患者自身对症状的认识,例如肢体肿胀,在早期临床症状往往不会被发现,导致很多患者在就诊时已进展到Ⅱ期甚至 Ⅲ 期。

    因此,通过定量的方法来确定早期肢体淋巴水肿极为重要。利用影像学测量下肢软组织厚度,该方法简单便捷、应用前景广,能够定量评估淋巴水肿的严重程度,其中DS对鉴别Ⅰ期与Ⅱ期的诊断效能最大,敏感性及特异性均较高,是PLEL临床分期的重要补充。

    本研究的不足:①本研究侧重评估软组织横径对 PLEL分期价值,并未涉及肢体纵径,下一步会继续测量肢体纵径,联合横径综合评估PLEL分期;②本文为回顾性研究,因未纳入临床0期患者,故也未收集相关磁共振数据,我们将在下一步研究中前瞻性纳入临床无表现而磁共振有异常的0期下肢淋巴水肿患者;③本研究侧重于测量 PLEL肢体横径,将在进一步研究中联合评估径线及影像征象对该病的分期价值。

    综上所述,通过磁共振测量小腿软组织厚度,能够敏感的反应早期PLEL肢体肿胀程度的改变,定量评估单侧PLEL的严重程度,可以作为鉴别PLEL临床分期的一种定量方法,其中DS可以作为鉴别Ⅰ期与Ⅱ期淋巴水肿的最佳指标。

  • 图  1   小腿软组织总厚度(T)、肌肉厚度(M)和皮下组织厚度(S)的测量方法

    在小腿轴面STIR图像上,通过小腿上1/3及下1/3层面正中位置(虚线)画一条水平线,测量两层面软组织的厚度。这些线分别与小腿的内侧(a)和外侧(d)皮肤、内侧(b)和外侧(c)浅筋膜相交,(a)与(d)之间的距离表示T的值;(b)与(c)之间的距离表示M的值。S为T减M。健侧小腿的T、M和T的测量方法同患侧小腿。

    Figure  1.   Total soft tissue thickness (T), muscle thickness (M) and subcutaneous tissue thickness (S) of calf were measured

    图  2   STIR图像显示不同临床分期皮下软组织厚度的变化

    (a)女,14岁,右下肢原发性下肢淋巴水肿1年余(箭头)(Ⅰ期);(b)男,12岁,左下肢原发性下肢淋巴水肿4年(箭头)(Ⅱ期);(c)女,74岁,右下肢原发性下肢淋巴水肿8年(箭头)(Ⅲ 期)。

    Figure  2.   STIR images show changes in subcutaneous soft tissue thickness at different clinical stages

    图  3   ROC曲线显示患侧小腿的T、S、DT以及DS进行下肢淋巴水肿分期的效能

    (a)Ⅰ期与Ⅱ期比较;(b)Ⅱ期与 Ⅲ期比较。T:总厚度;S:皮下软组织厚度;DT:患侧与健侧总厚度差值;DS:患侧与健侧皮下软组织厚度差值。

    Figure  3.   ROC curve showed the effectiveness of T, S, DT and DS of the affected leg in staging lymphedema of the lower limb

    表  1   2020年国际淋巴协会肢体淋巴水肿临床分期标准

    Table  1   Clinical staging criteria for limb lymphedema by the International Lymphatic Society 2020

    分期临床表现
    0期亚临床状态,淋巴系统受损,组织液或成分发生微小变化,但肿胀不明显。可在水肿发生(I~Ⅲ 期)之前存在数月或数年。
    Ⅰ期水肿部位柔软,按压可凹陷,无皮肤纤维化,抬高患肢后肿胀可缓解,又称可逆性水肿。
    Ⅱ期抬高患肢肿胀消退不明显,后期由于皮下脂肪过多和纤维化,水肿可呈非凹陷性。
    Ⅲ 期 水肿不可凹陷,病变肢体皮肤改变如脂肪沉积,色素沉着、棘皮病、疣状增生,呈现淋巴象皮肿。
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    表  2   不同分期的原发性下肢淋巴水肿的临床资料

    Table  2   Clinical data of patients with primary lymphedema of the lower extremity at different clinical stages

    项目分期临床资料
    Ⅰ(n=33)Ⅱ(n=44)Ⅲ(n=13)
    年龄/岁*20.00±19.0035.50±27.0029.50±29.00
    病程/年* 2.00±9.40 9.00±21.25 9.00±15.00
    性别/n(%)a21(63.64)26(59.09)7(53.84)
    12(36.36)18(40.91)6(46.16)
     注:*-数据采用中位数±四分位间距表示;a-计数资料采用频数(构成比)表示。
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    表  3   原发性下肢淋巴水肿患者不同临床分期小腿软组织厚度比较

    Table  3   Comparison of calf soft tissue thickness in patients with primary lymphedema of the lower extremity at different clinical stages

    参数分期统计检验
    Ⅰ(n=33)Ⅱ(n=44)Ⅲ(n=13)F/χP
    T/cm10.66±0.91a,b 13.04±1.89a 14.53±2.67b 28.821 <0.001
    M/cm8.08±0.77 8.42±1.30 8.24±0.87 0.944 0.393
    S/cm2.58±0.69a,b4.62±1.39a6.29±2.47b37.970 <0.001
    DT/cm 0.95±0.801,a,b3.50±1.62a4.94±2.55b52.2311<0.001
    DS/cm1.00±0.65a,b3.18±1.34a 3.40±3.001,b54.8611<0.001
     注:1-数据采用(中位数±四分位数间距)表示,组间比较采用非参数检验;余数据采用均数±标准差表示,组间
       比较采用单因素方差分析。a-Ⅰ期与Ⅱ期比较,P<0.05;b-Ⅰ期与 Ⅲ 期比较,P<0.05。
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    表  4   原发性下肢淋巴水肿患者小腿软组织厚度鉴别Ⅰ期及Ⅱ期的ROC曲线分析

    Table  4   ROC curve analysis of stage Ⅰ and Ⅱ differentiation of leg soft tissue thickness in patients with primary lower extremity lymphedema

    参数AUC95% CIPYouden指数临界值/cm敏感性/%特异性/%
    T0.8820.788~0.944<0.00010.651511.5577.2787.88
    S0.9160.830~0.967<0.00010.7121 3.5577.2793.94
    DT0.9350.855~0.979<0.00010.8106 1.6593.1887.88
    DS0.9450.869~0.984<0.00010.7879 1.6090.9187.88
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    表  5   原发性下肢淋巴水肿患者小腿软组织厚度鉴别Ⅱ期及 Ⅲ 期的ROC曲线分析

    Table  5   ROC curve analysis of leg soft tissue thickness in stage Ⅱ and Ⅲ differentiation of primary lymphedema of lower extremities

    参数AUC95% CIPYouden指数临界值/cm敏感性/%特异性/%
    T0.6670.530~0.7860.0630.32514.9046.1586.36
    S0.7050.570~0.8190.0180.362 7.3538.4697.73
    DT0.6850.549~0.8020.0200.400 2.9592.3147.73
    DS0.7170.582~0.8280.0070.432 2.60100.00 43.18
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出版历程
  • 收稿日期:  2022-05-25
  • 修回日期:  2022-06-30
  • 录用日期:  2022-07-05
  • 网络出版日期:  2022-07-12
  • 发布日期:  2022-07-31

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